E. cuniculi, partie 3 : Séroprévalence

Sommaire

           Encephalitozoon cuniculi est un parasite assez connu dans la santé des lapins et souvent redouté par la gravité des symptômes que certains lapins peuvent déclarer (signes neurologiques, insuffisance rénale…).
           J’ai décidé de réunir les informations disponibles dans la littérature scientifique sur ce parasite. Pour une meilleure expérience de lecture, il y 3 parties :
                      1. Qu’est-ce que Encephalitozoon cuniculi ?
                      2. La maladie
                      3. Séroprévalence.
           N’hésite pas à t’abonner à ma newsletter pour avoir un petit mail à chaque nouvelle publication.

Je rappelle que je ne suis pas vétérinaire, mais je dispose d’une formation de recherche en microbiologie. Cet article n’a pas vocation à diagnostiquer ou traiter les lapins. C’est un article d’information avec sources scientifiques. Toutes questions sur le diagnostic, la prévention, les traitements sont à voir avec votre vétérinaire NAC exclusif (et j’insiste sur l’exclusif, car il y aura plus de chances de mise à jour sur les protocoles de traitements).
Les sources sont citées, vous êtes invités à creuser plus si vous avez des questionnements ou des doutes. Je demanderais à ce que vous me citiez si jamais vous utilisez les informations données sur cet article sans avoir regardé la source originale. En effet, ce travail m’a demandé énormément de temps et c’est une bonne pratique de sérieux de citer ses sources d’informations.

RAPPEL
Veuillez lire la partie 1 et la partie 2 avant de lire cet article pour mieux comprendre cette partie.
Un lapin séropositif sans symptôme ne veut pas dire qu’il est en infection active (ou « crise ») ou même porteur du parasite, on peut juste être certain qu’il a rencontré le parasite une fois dans sa vie. Un lapin présentant des symptômes et séropositif peut être en infection active, mais il y a d’autres paramètres à prendre en compte pour affirmer que les signes sont dûs à E. cuniculi, plus de détails dans la partie 2.

Séroprévalence d’E. cuniculi

Il y a beaucoup de chiffres qui circulent sur l’estimation de la prévalence d’E. cuniculi, on entend tout et son contraire. J’ai décidé de séparer les sérologies de lapins qui présentent des symptômes suggestifs d’une infection à E. cuniculi et ceux des lapins ne présentant pas de symptômes (asymptomatiques). Les lapins pris en compte sont les lapins domestiqués (de compagnie, élevages familiaux et industriels, laboratoires).
Il n’existe pas d’étude de séroprévalence en France sur les lapins domestiqués. J’ai décidé de regarder s’il y avait une différence entre les études dans le monde et seulement en Europe.

On peut remarquer qu’il n’y a pas vraiment de différence entre la prévalence mondiale et européenne. On reste dans une moyenne de 70% de positivité chez les lapins présentant des signes d’E. cuniculi, avec quand même plutôt une distribution vers le haut et de 43% de positivité chez les lapins sans symptômes.

Lapin vivant seul ou en groupe

C’est une inquiétude pour beaucoup de lapi parents lorsqu’ils découvrent qu’un lapin est positif à E. cuniculi et l’autre non. Plusieurs études ont regardé la sérologie des compagnons de lapins symptomatique :

En Angleterre, 2003, Harcourt-Brown a testé 12 lapins asymptomatiques vivant avec un lapin séropositif, 8 (67%) ont eu une sérologie positive. La séroprévalence parmi tous les asymptomatiques étant de 37% dans cette étude.
En Ecosse, 2006, Keeble nous informe juste que 69 sur 96 lapins testés ont été en contact ou vivent avec des congénères. Il n’y a pas de données précises sur ces 69 lapins, mais il est mentionné que les lapins vivant avec d’autres lapins n’ont pas plus de chance d’être positif que les lapins vivant seuls. La séroprévalence parmi tous les asymptomatiques étant de 52% dans cette étude.
Au Japon, 2008, Igarashi montre que 22 des 74 lapins asymptomatique seuls testés sont positifs à E. cuniculi (30%), pour les lapins asymptomatiques vivant avec un compagnon on est à 91 lapins sur 121 positifs (75%). La séroprévalence parmi tous les asymptomatiques étant de 58% dans cette étude.
En Autriche, 2008, Kunzel a testé 14 lapins asymptomatiques étant en contact avec un autre animal, 6 ont été testés positifs (43%). La séroprévalence parmi tous les asymptomatiques étant de 37% dans cette étude.

On pourrait penser qu’un lapin en bonne santé vivant en couple a plus de chances d’être positif qu’un lapin vivant seul. Mais il faut rappeler que ces études ont un échantillon restreint, certains couples peuvent provenir de la même portée ou du même élevage, augmentant alors les probabilités de positivité.

Pasteur étant E. cuniculi négatif, j’ai consulté plusieurs vétérinaires NAC pour avoir leur avis sur le risque de contamination si j’adoptais une compagne qui serait E. cuniculi positif. Etant donné que l’excrétion des spores d’E. cuniculi est très faible et sporadique lorsqu’un lapin est porteur et aussi lors d’une infection active (se référer à la partie 1), le risque de transmission est assez faible si le lapin porteur a été infecté il y a plus de 3 mois (période d’excrétion la plus forte). Plusieurs articles que j’ai consulté parlent d’une transmission d’E. cuniculi plus fréquent entre la mère et le bébé plutôt qu’une transmission horizontale entre congénères.

Avec toutes ces informations, faire cohabiter un lapin séropositif avec un séronégatif ne présente pas un grand risque de transmission du parasite. Et même, tous les lapins séropositifs ne développeront pas de symptômes de la maladie. Il n’y a pas de précautions particulières à avoir donc.

Signes évocateurs = infection à E. cuniculi ?

Un article qui m’a fait sourire est celui de Shin en 2014, où ils ont testés 23 lapins présentant des signes évocateurs d’E. cuniculi et… aucun n’a été positif hahaha… Cela montre bien que seuls les symptômes ne suffisent pas à poser le diagnostic d’E. cuniculi.

On a une moyenne de 70% des lapins présentant des symptômes d’E. cuniculi finalement séropositif au parasite (mais pas forcément en infection active d’E. cuniculi). Ce qui veut dire que 30% n’ont pas E. cuniculi pour sûr, il est primordial de faire très attention lorsque l’on pose le diagnostic d’E. cuniculi. Car les diagnostics différentiels (voir partie 2) ont des traitements totalement différents, et si non traités à temps, peuvent laisser de grosses séquelles au lapin…
Il est alors nécessaire de confirmer l’infection active à E. cuniculi avec en premier temps une sérologie E. cuniculi et éliminer les autres pathologies les plus probables (par exemple pour un syndrome vestibulaire, on va faire les examens pour vérifier qu’il n’y a pas d’otite). Une seconde sérologie après l’amélioration des symptômes pourra confirmer une infection active à E. cuniculi.

Conclusion

Il est difficile de donner un chiffre précis sur la séroprévalence d’E. cuniculi en France, et même lorsqu’un pays a plusieurs études de séroprévalence, les pourcentages ne se rejoignent pas forcément (par exemple le Royaume Uni chez des lapins asymptomatiques : 2003 Harcourt-Brown 37%, 2006 Keeble 52% et 2009 Reusch 27%).
Ce qui est intéressant à retenir de l’analyse de ces 30 études concernant les lapins, c’est que :

les lapins présentant des symptômes ont plus de chances d’être positifs à E. cuniculi MAIS c’est à vérifier avec plusieurs paramètres dont la sérologie E. cuniculi. Si un lapin symptomatique est négatif, ce n’est pas E. cuniculi et il faut trouver la cause des symptômes. (Vous imaginez donc ma tête quand j’entends que des vétérinaires posent le diagnostic d’E. cuniculi au moindre symptôme neurologique sans aucun examen sérologique…).
les lapins vivant en couple avec un lapin séropositif n’attraperont pas automatiquement E. cuniculi, même lorsque le compagnon est en infection active (hors infection primaire). Le risque est assez faible, sans précaution.

Tableau des données extraites

Pour ceux qui souhaiteraient aller plus loin et/ou soutenir mon travail, je propose à la vente mon tableau excel des données extraites de 45 études de séroprévalence d’E. cuniculi, chez les lapins mais aussi chez d’autres espèces comme les rongeurs, humains, chiens, chats etc.

Il comporte 14 colonnes/données : Référence de la source, Pays, Année de publication, Espèce animal et type, Âge, Nombre de cas étudiés, Pourcentage de séropositivité à E. cuniculi, Nombre de cas Symptomatiques étudiés, Pourcentage de séropositivité chez les cas Symptomatiques, Nombre de cas Asymptomatiques étudiés, Pourcentage de séropositivité chez les cas Asymptomatiques, Type d’anticorps recherché, Méthode de détection, Notes, Lien de l’article.

Vous pouvez l’acheter dans ma boutique pour analyse et/ou pour soutenir mon travail : Tableau des études de séroprévalence d’Encephalitozoon cuniculi

Ce travail m’a demandé énormément de temps de recherche bibliographique, de vérifications et de rédaction. Merci de respecter mon travail en me citant si vous avez directement pris l’information de l’article (sans consulter les publications scientifiques originales).
Si vous souhaitez me soutenir dans mon travail pour fournir des articles sur la santé des lapins avec sources scientifiques, vous pouvez m’offrir un petit café.

Bibliographie

Abu-Akkada, Somaia Saif et al. “Encephalitozoon cuniculi infection among immunocompromised and immunocompetent humans in Egypt.” Iranian journal of parasitology vol. 10,4 (2015): 561-70.
Abu-Akkada, S. S., Ashmawy, K. I., & Dweir, A. W. (2015). First detection of an ignored parasite, Encephalitozoon cuniculi, in different animal hosts in Egypt. Parasitology Research, 114(3), 843–850. https://doi.org/10.1007/s00436-014-4247-4
Akerstedt J (2003) Serological investigation of canine encephalitozoonosis in Norway. Parasitol Res 89(1):49–52. https://doi.org/10.1007/s00436-002-0724-2
Ashmawy KI, Abuakkada SS, Awad AM (2011) Seroprevalence of antibodies to Encephalitozoon cuniculi and Toxoplasma gondii in farmed domestic rabbits in Egypt. Zoonoses Public Health 58(5):357–364. https://doi.org/10.1111/j.1863-2378.2010.01371.x
Bártová, E., Marková, J., & Sedlák, K. (2015). Prevalence of antibodies to Encephalitozoon cuniculi in European hares (Lepus europaeus). Annals of Agricultural and Environmental Medicine, 22(4), 674–676. https://doi.org/10.5604/12321966.1185773
Benz P et al (2011) Detection of Encephalitozoon cuniculi in the feline cataractous lens. Vet Ophthalmol 14(Suppl 1):37–47. https://doi.org/10.1111/j.1463-5224.2011.00873.x
Berger Baldotto S, Cray C, Giannico AT, Reifur L, Montiani-Ferreira F (2015) Seroprevalence of Encephalitozoon cuniculi infection in pet rabbits in Brazil. J Exotic Pet Med 24(4):435 440. https://doi.org/10.1053/j.jepm.2015.08.010
Bose, H. M., Woodhouse, M. A., & Powell, R. (2015). Short communication : Absence of encephalitozoon cuniculi antibodies in wild rabbits in England. Veterinary Record, 177(2), 48. https://doi.org/10.1136/vr.103188
Cox JC, Pye D, Edmonds JW, Shepherd R. An investigation of Encephalitozoon cuniculi in the wild rabbit Oryctolagus cuniculus in Victoria, Australia. J Hyg (Lond). 1980;84(2):295–300.
Cox JC, Ross J. A serological survey of Encephalitozoon cuniculi infection in the wild rabbit in England and Scotland. Res Vet Sci. 1980;28(3);396.
Cray C, Arcia G, Schneider R, Kelleher SA, Arheart KL. Evaluation of the usefulness of an ELISA and protein electrophoresis in the diagnosis of Encephalitozoon cuniculi infection in rabbits. Am J Vet Res. 2009; 70(4): 478–482.
Cray C, Rivas Y (2013) Seroprevalence of Encephalitozoon cuniculi in dogs in the United States. J Parasitol 99(1):153–154. https://doi.org/10.1645/ge-3152.1
Csokai, J., Joachim, A., Gruber, A., Tichy, A., Pakozdy, A., & Künzel, F. (2009). Diagnostic markers for encephalitozoonosis in pet rabbits. Veterinary Parasitology, 163(1–2), 18–26. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2009.03.057
Dipineto L, Rinaldi L, Santaniello A, et al. Serological survey for antibodies to Encephalitozoon cuniculi in pet rabbits in Italy. Zoonoses and Public Health. 2008;55(3):173–175.
Ebani, V. V., Poli, A., Rocchigiani, G., Bertelloni, F., Nardoni, S., Papini, R. A., & Mancianti, F. (2016). Serological survey on some pathogens in wild brown hares (Lepus europaeus) in Central Italy. Asian Pacific Journal of Tropical Medicine, 9(5), 465–469. https://doi.org/10.1016/j.apjtm.2016.03.032
Furuya, K., Asakura, T., Igarashi, M., & Morita, T. (2009). Microsporidian Encephalitozoon cuniculi antibodies in rabbit urine samples. Veterinary Record, 165(3), 85–86. https://doi.org/10.1136/vetrec.165.3.85
Halánová M, Cisláková L, Valencákova A, Bálent P, Adam J, Trávnicek M. Serological screening of occurrence of antibodies to Encephalitozoon cuniculi in humans and animals in Eastern Slovakia. Ann Agric Environ Med. 2003;10(1):117.
Harcourt-Brown FM, Holloway HKR. Encephalitozoon cuniculi in pet rabbits. Vet Rec. 2003;152(14):427–431.
Hein J, Flock U, Sauter-Louis C, Hartmann K (2014) Encephalitozoon cuniculi in rabbits in Germany: prevalence and sensitivity of antibody testing. Vet Rec 174(14):350. https://doi.org/10.1136/vr.102126
Igarashi M, Oohashi E, Dautu G, Ueno A, Kariya T, Furuya K. High seroprevalence of Encephalitozoon cuniculi in pet rabbits in Japan. J Vet Med Sci. 2008;70(12):1301–1304 Jeklova E et al (2010) Usefulness of detection of specific IgM and IgG antibodies for diagnosis of clinical encephalitozoonosis in pet rabbits. Vet Parasitol 170(1–2):143–148. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2010.01.029
Keeble EJ, Shaw DJ. Seroprevalence of antibodies to Encephalitozoon cuniculi in domestic rabbits in the United Kingdom. Vet Rec. 2006;158(16):539–544.
Kourgelis C, Reilly C, Von Roedern M, Cray C (2017) Serological survey for antibodies to Encephalitozoon cuniculi in cats within the United States. Vet Parasitol Reg Stud Reports 9:122-124. https://doi.org/10.1016/j.vprsr.2017.06.009
Künzel, F., Gruber, A., Tichy, A., Edelhofer, R., Nell, B., Hassan, J., et al. (2008). Clinical symptoms and diagnosis of encephalitozoonosis in pet rabbits. Veterinary Parasitology, 151(2–4), 115–124. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2007.11.005
Lavazza A, Chiari M, Nassuato C, Giardiello D, Tittarelli C, Grilli G (2016) Serological investigation on Encephalitozoon cuniculi in pet rabbits in North-Central Italy. J Exotic Pet Med 25(1):52–59. https://doi.org/10.1053/j.jepm.2015.12.004
Lindsay DS et al (2009) Serological survey for antibodies to Encephalitozoon cuniculi in ownerless dogs from urban areas of Brazil and Colombia. J Parasitol 95(3):760–763. https://doi.org/10.1645/ge-1890.1
Lonardi C, Grilli G, Ferrazzi V, Dal Cin M, Rigolin D, Piccirillo A (2013) Serological survey of Encephalitozoon cuniculi infection in commercially reared rabbit does in Northern Italy. Res Vet Sci 94(2):295–298. https://doi.org/10.1016/j.rvsc.2012.09.020
Maestrini G et al (2017) Encephalitozoon cuniculi in rabbits: serological screening and histopathological findings. Comp Immunol Microbiol Infect Dis 50:54–57. https://doi.org/10.1016/j.cimid.2016.11.012
Mäkitaipale, J., Järvenpää, E., Bruce, A., Sankari, S., Virtala, A. M., & Näreaho, A. (2022). Seroprevalence of Encephalitozoon cuniculi and Toxoplasma gondii antibodies and risk-factor assessment for Encephalitozoon cuniculi seroprevalence in Finnish pet rabbits (Oryctolagus cuniculus). Acta Veterinaria Scandinavica, 64(1), 1–9. https://doi.org/10.1186/s13028-022-00622-5
Malčeková B et al (2010) Seroprevalence of antibodies to Encephalitozoon cuniculi and Encephalitozoon intestinalis in humans and animals. Res Vet Sci 89(3):358–361. https://doi.org/10.1016/j.rvsc.2010.03.020 Marková, J., Machačová, T., Bártová, E., Sedlák, K., Budíková, M., Silvestre, P., et al. (2019). Toxoplasma gondii, Neospora caninum and Encephalitozoon cuniculi in Animals from Captivity (Zoo and Circus Animals). Journal of Eukaryotic Microbiology, 66(3), 442–446. https://doi.org/10.1111/jeu.12688 Meredith
AL, Cleaveland SC, Brown J, Mahajan A, Shaw DJ (2015) Seroprevalence of Encephalitozoon cuniculi in wild rodents, foxes and domestic cats in three sites in the United Kingdom. Transbound Emerg Dis 62(2):148–156. https://doi.org/10.1111/tbed.12091
Meredith AL, Cleaveland SC, Brown J, Mahajan A, Shaw DJ (2015) Seroprevalence of Encephalitozoon cuniculi in wild rodents, foxes and domestic cats in three sites in the United Kingdom. Transbound Emerg Dis 62(2):148–156. https://doi.org/10.1111/tbed.12091
Neumayerová H et al (2014) Seroprevalence of Toxoplasma gondii and Encephalitozoon cuniculi in rabbits from different farming systems. Vet Parasitol 204(3–4):184–190. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2014.04.020
Ewringmann A, Gobel T. Examinations on clinics and therapy of encephalitozoonosis in pet rabbits. Kleintierpraxis. 1999;44(5):357.
Okewole, E. A. (2008). Seroprevalence of antibodies to Encephalitozoon cuniculi in domestic rabbits in Nigeria. Onderstepoort Journal of Veterinary Research, 75(1), 33–38. https://doi.org/10.4102/ojvr.v75i1.85
Ozkan O, Ozkan AT, Zafer K (2011) Encephalitozoonosis in New Zealand rabbits and potential transmission risk. Vet Parasitol 179(1–3):234–237. https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2011.02.007
Özkan, Ö., Yücesan, B., Babür, C., & Orkun, Ö. (2021). Seroprevalence of Encephalitozoon cuniculi, Francisella tularensis and Toxoplasma gondii in Zoonotic Diseases in European Hares (Lepus europaesus). Turkiye Parazitoloji Dergisi, 45(3), 171–175. https://doi.org/10.4274/tpd.galenos.2021.7237
Pan Y, Wang S, Liu X, Li R, Sun Y, Gadahi JA (2015) Seroprevalence of Encephalitozoon cuniculi in Humans and Rabbits in China. Iran J Parasitol 10(2):290–295
Reusch, B., Murray, J. K., Papasouliotis, K., & Redrobe, S. P. (2009). Urinary protein:creatinine ratio in rabbits in relation to their serological status to Encephalitozoon cuniculi. Veterinary Record, 164(10), 293–295. https://doi.org/10.1136/vr.164.10.293
Santaniello A, Dipineto L, Rinaldi L, Menna LF, Cringoli G, Fioretti A (2009) Serological survey of Encephalitozoon cuniculi in farm rabbits in Italy. Res Vet Sci 87(1):67–69. https://doi.org/10.1016/j.rvsc.2008.12.008
Sasaki M, Yamazaki A, Haraguchi A, Tatsumi M, Ishida K, Ikadai H (2011) Serological survey of Encephalitozoon cuniculi infection in Japanese dogs. J Parasitol 97(1):167–169. https://doi.org/10.1645/ge-2540.1
Shin JC, Kim DG, Kim SH, Kim S, Song KH (2014) Seroprevalence of Encephalitozoon cuniculi in pet rabbits in Korea. Korean J Parasitol 52(3):321–323. https://doi.org/10.3347/kjp.2014.52.3.321
Tee KY, Kao JP, Chiu HY, et al. Serological survey for antibodies to Encephalitozoon cuniculi in rabbits in Taiwan. Vet Parasitol. 2011;183(1):68–71.
Tsukada R, Osaka Y, Takano T, Sasaki M, Inose M, Ikadai H (2016) Serological survey of Encephalitozoon cuniculi infection in cats in Japan. J Vet Med Sci 78(10):1615–1617. https://doi.org/10.1292/jvms.15-0545
Wang S et al (2018) Seroprevalence of Toxoplasma gondii and Encephalitozoon cuniculi among domestic rabbits in central China. Parasite 25:9. https://doi.org/10.1051/parasite/2018010
Wang S et al (2018) Seroprevalence of Toxoplasma gondii and Encephalitozoon cuniculi among domestic rabbits in central China. Parasite 25:9. https://doi.org/10.1051/parasite/2018010
Wright, E. E., & Haraldsen, M. (2020). The seroprevalence of Encephalitozoon cuniculi among healthy pet rabbits in Norway. 40, 0–39. Retrieved from https://nmbu.brage.unit.no/nmbu-xmlui/handle/11250/2658028

Lina Pasteur